1998年の球団拡張でダイヤモンドバックスとともに誕生。当初の名称はタンパ湾に生息するイトマキエイから取ったデビルレイズだった。

　誕生から10年連続で負け越しという憂き目に遭うも、光線を意味するレイズに名称を変更した2008年に大躍進。1番に定着したメジャー2年目の岩村明憲や主砲カルロス・ペーニャらの活躍で、初の勝ち越しのみならず、初の地区優勝、そしてリーグ優勝を成し遂げた。以降、ヤンキース、レッドソックスの名門球団とともに地区優勝を争う常連となり、2010、2011、2013年にポストシーズン進出を果たした。

　低迷期にドラフトで獲得したエバン・ロンゴリア、カール・クロフォード、B.J.アップトン、デービッド・プライス、ジェームズ・シールズらが主力に成長。ウォール街出身という異例の肩書きを持つアンドリュー・フリードマンGMによるスカウティングや名将ジョー・マッドン監督の手腕が、資金力に乏しい新興球団を変身させた。2012年には松井秀喜が加入。この年に引退した松井が最後に所属した球団となった。

　しかし、2013年シーズンを最後にポストシーズンから遠ざかり、2014年途中にエースのプライスを、2017年オフにはチームの顔でもあったロンゴリアを、それぞれ放出。フリードマンGMとマッドン監督もチームを去った。

　2018年はメジャー3年目の左腕ブレーク・スネルが21勝、防御率1点台で、サイ・ヤング賞を受賞。2015年から指揮を執るケビン・キャッシュ監督も、リリーフ投手を先発起用してそこから本来の先発投手につなぐ「オープナー戦法」など大胆な采配を披露して貯金18と勝ち越した。

　2019年はチャーリー・モートンが16勝を挙げて先発ローテーションを支え、打線ではメジャー2年目のオースティン・メドーズがチーム最多の33本塁打を放って開花。メジャー2年目の遊撃手ウィリー・アダメズ、韓国人スラッガーの崔志万、パワーヒッターのアビサイル・ガルシアらの活躍もあって貯金30を積み上げ、6年ぶりにポストシーズンへ進出。アスレチックスとのワイルドカードゲームを制して地区シリーズまで進んだ。

　2020年は筒香嘉智、ホセ・マルティネスという左右の好打者を獲得して打線を強化。強打の二塁手ブランドン・ロウが14本塁打、37打点で打線をけん引し、ジョーイ・ウェンドルやランディ・アロサレーナといった日替わりヒーローも誕生。リーグ2位のチーム防御率をマークした投手陣は、ピーター・フェアバンクスが救援投手ながらチーム最多の6勝を挙げ、スネル、左腕ジョシュ・フレミング、右腕タイラー・グラスノーらが安定した投球でローテーションを守った。頭脳派キャッシュ監督はクローザーを固定せず、60試合で59パターンの打線を組むなど、またもさまざまなアイデアを駆使して同地区の巨大戦力に挑み、リーグ最高勝利勝率で10年ぶりに地区制覇。そして地区シリーズでヤンキースを下し、リーグ優勝決定シリーズではアストロズを下して12年ぶり2度目のリーグ優勝を果たした。ワールドシリーズで敗れたが、若手主体の戦力で格上とされていたドジャースと渡り合った。

　2021年はエースのスネルをトレードで放出し、グラスノー、2018年に16勝を挙げた左腕ライアン・ヤーブロー、カージナルスなどで活躍した右腕マイケル・ワカ、元エースで3年ぶりのチーム復帰となる右腕クリス・アーチャー、新加入のベテラン左腕リッチ・ヒルらが先発ローテーションを組む。やはりクローザー非固定の方針で、ディエゴ・カスティーヨ、ニック・アンダーソン、ジョン・カーティス、フェアバンクスらが相手や状況に応じて九回を締めくくる。打撃陣はメジャー2年目の飛躍が期待される筒香、ロウ、メジャー屈指の中堅守備を誇るキーアマイヤー、成長著しいアダメズらがバリエーション豊富な打線を構成する。

　主力選手を放出して若手有望株を獲得するトレードを積極的に行っていることもあって、マイナー組織は充実。MLB公式サイト認定の若手有望株ランキングトップ100入りした選手数は2年連続で両リーグ最多で、2021年は8人がランク入り。2年連続で全体1位の評価を受けた20歳の遊撃手ワンダー・フランコは2021年にメジャーデビュー予定で、将来のスーパースター候補。2020年のア・リーグ最優秀監督賞に輝いたキャッシュ監督の采配にも注目が集まる。